Храм построен в 1660—1667 годах на месте деревянной церкви XVI века. Её строителем, вероятно, был Павел Потехин, крепостной зодчий князя Никиты Одоевского, построивший для него схожий храм в усадьбе Никольское-Урюпино.Храм является самой старинной постройкой на территории усадьбы. В 1824 году, когда усадьба принадлежала князю Николаю Юсупову, построены Святые ворота, а в 1826 г. — церковная глинобитная ограда с двумя башнями и воротами.

В 1820-х годах к храму была пристроена трёхъярусная колокольня. В 1919 году усадьба и храм были превращены в историко-художественный музей-заповедник. При проведении реставрационных работ в 1964—1965 годах для восстановления первоначального облика церкви колокольня была разобрана.В настоящее время храм действующий, в нём возобновлены богослужения.